史密斯不断与波哈坦商讨粮食交换事宜。他想以少量而持续的方式将足够的刀子、短柄斧与铁锅送去森纳科莫可，以换取粮食必需品，但这仍不足以满足印第安人对英格兰货物的需求。雪上加霜的是，英格兰人的需求不断上升；一六O八年的春天与秋天又来了两支船队，使詹姆斯镇又多了两百张嗷嗷待哺的嘴。跟所有精明的生意人一样，波哈坦针对需求増加做的响应，就是提高玉米价格；他要求换取枪枝与剑，而非一般工具。史密斯拒绝他的要求，他担心让印第安人获得武器后果不堪设想。
波哈坦于是转而向不满史密斯专制统治的詹姆斯镇居民购买武器。此外，波哈坦也放任自己的族人在詹姆斯镇外撞走落单的殖民者，藉此对史密斯施加压力。
一六O九年十月，史密斯返回英格兰接受医疗。精明但手脚笨拙的他，不小心点燃绑在腰间的火药，因而严重烧伤。对殖民者来说，他的返国来得不是时候。就在他离开的两个月前，另一支船队又运来三百多名殖民者，当中不乏憎恨史密斯的仕绅。他们说服弗吉尼亚公司高层撤换史密斯。但令史密斯高兴的是，运送公司书面命令的船只——上面也载着继任的殖民地总督——因故延期。另一方面-蔑视史密斯的新来者也对他的权威构成立即威胁，而史密斯认为一旦他的权威动摇，将危及詹姆斯镇的生存。为了转移这些人的注意力，史密斯于是派遣这些新来者到几个森纳科莫可部落寻找粮食，然而此项决定显然是个错误。
其中一群人前往南塞蒙德，这个部落住在詹姆斯镇对岸的小岛上，也就是詹姆斯河的南岸。当这群派到南塞蒙德的使者未依时间归返，佩西写道，其余的英格兰人「放火烧毁(按：印第安人)的房舍、劫掠他们的庙宇，将他们的先王遗体从墓里拖出来，然后取走他们(按：陪葬)的珍珠、铜与手鐡」。史密斯感到震惊。他自己曾经斥责、欺侮与恐吓印第安人但他认为詹姆斯镇不该屠杀自己的粮食来源。然而，此时的他身负重伤，无法强逼殖民地居民向印第安谢罪。
这起事件使波哈坦相信，这群外来者的新领袖已弃毁他与史密斯缔结的约定。同年冬天，波哈坦直接或间接地发动反撃。在首次的直接攻撃中，原住民战士砍杀十七名企图掠夺克寇坦村粮食的殖民地居民，在森林中杀死另一群因饥饿而衰弱不堪的外来者(为了表示「轻蔑与侮辱」，印第安人在这些尸体的「嘴里塞满面包(按：玉米))，在史密斯建立的上游哨站歼灭一整船的士兵；以承诺提供粮食为饵，在维洛沃科莫可屠杀一个小队三十三名殖民者。佩西提到，这个小队的队长被杀害的方式极为恐怖、别出心裁而且缓慢：「印第安妇女用淡菜壳将他的肉从骨头上刮下来，然后当着他的面丢到火里。」佛斯估计这段「第一次印第安战争」的历史中，原住民在往后五年杀死的人数达殖民地居民的四分之一。
波哈坦的间接攻撃更为致命：他停止供应粮食。他选择的时点恰到好处。史密斯已经回国，而继任的总督又尚未抵达。史密斯在殖民地的反对者推选佩西暂代领导人职务，他是诺森伯兰伯的弟弟。詹姆斯镇先前遭受攻撃时，史密斯总是无法号令殖民地居民守护田地或修补渔网。但懒散的佩西状况更糟，他没有能力组织镇民——居民普遍对他缺乏敬意，因为他总是穿着丝质袜带、金纹帽子与绣花腰带在满是泥潭的营地闲晃。结果，当波哈坦中断粮食供应时，英格兰储备的粮食也已吃光。佩西日后坦承，他们沦落到必须以「狗、猫、野鼠与老鼠」充饥的地步，甚至连用来将伊丽莎白式装襟的淀粉浆也煮成粥里腹。在饥荒下上每个人的脸孔都变得像死人一样苍白」，有些居民甚至起斗，打算「掘开坟墓吃掉尸体」。一名男子杀死有身孕的妻子，「把她用盐腌渍做食物」。到了来年春天，只有大约六十人熬过这段所谓的「饥饿期」。